Онеггер родился в семье швейцарского коммерсанта. Рано увлёкшись музыкой, он первоначально занимался самостоятельно, а в 1905 году стал частным образом изучать гармонию и осваивать скрипку. В 1909 году Онеггер поступил в консерваторию Цюриха, а спустя два года перевёлся в Парижскую консерваторию, где обучался по классу скрипки, а также изучал теорию музыки (у Жедальжа), дирижирование (у Венсана д’Энди) и занимался композицией (у Видора). С 1914 по 1916 год Онеггер служил в пограничных войсках Швейцарии, по окончании службы вернулся в консерваторию и окончил её в 1918 году. К этому времени относятся первые серьёзные сочинения композитора: Струнный квартет и симфоническая поэма «Песнь Нигамона».
В начале 1920-х годов Онеггер входит в так называемую «Шестёрку», однако после быстрого распада этого сообщества избирает самостоятельный путь. Проникнувшись идеей создания «новой музыки», композитор подпадает под влияние Игоря Стравинского, музыку которого он в дальнейшем глубоко изучал и в 1939 году написал о ней большое эссе. В этот период Онеггер сочиняет музыку для театра и кинематографа, а также многочисленные камерные и оркестровые сочинения.
Известность пришла к Онеггеру с музыкой к пьесе швейцарского драматурга Рене Моракса «Царь Давид», написанной в 1921 году и три года спустя переработанной в ораторию. В 1923 году Онеггер создаёт наиболее известное своё оркестровое сочинение: «симфонический фрагмент» «Пасифик 231», посвящённый одноимённому паровозу; позднее будут написаны ещё два сочинения в том же жанре: «Регби» и «Симфонический фрагмент № 3». Композитор ведёт активную концертную деятельность, не переставая сочинять музыку.
Во время оккупации Франции фашистской Германией Онеггер отказался покинуть Париж и продолжал сочинять. В своих произведениях этого времени композитор отразил своё отношение к сложившейся ситуации. Знаковым сочинением этого периода является созданная в 1941 году Вторая симфония для струнного оркестра с трубой, три части которой символизируют смерть, скорбь и освобождение.
Ряд сочинений Онеггера открывают его глубокую религиозность (композитор был протестантом) — оратории «Царь Давид» и «Жанна д’Арк на костре», Третья «Литургическая» симфония.
Последние годы Онеггер прожил в Париже. В 1953 году он был принят во Французскую Академию и был удостоен звания Великого Офицера Ордена Почётного легиона. В течение нескольких лет композитор преподавал в Нормальной школе Альфреда Корто. Онеггер — автор нескольких эссе о композиторах (в частности о Стравинском), критических статей, автобиографической книги «Я — композитор».
Онеггер умер в Париже после инфаркта.
