Дмитрий Пономарёв родился в 1972 году в г. Березняки Пермской области. Обучался на вокальном факультете Нижегородской государственной консерватории имени Глинки. Во время учебы был приглашен в Нижегородский камерный театр оперы и музыкальной комедии, где с успехом исполнял партии Фауста в одноименной опере Гуно, Надира в «Искателях жемчуга» Бизе и Графа Альмавивы в «Севильском цирюльнике» Россини.
С 2000 по 2004 год – солист Пермского академического театра оперы и балета, на сцене которого исполнял партии в операх «Князь Игорь» Бородина (Владимир Игоревич), «Моцарт и Сальери» Римского-Корсакова (Моцарт), «Евгений Онегин» Чайковского (Ленский), «Любовный напиток» Доницетти (Неморино) и «Травиата» Верди (Альфред). Участвовал в мировой премьере оперы «Лолита» Щедрина.
В 2004 году Дмитрий Пономарёв выступил в партии Измаила в премьерном спектакле театра «Геликон-опера» – опере «Набукко» Верди, поставленном Дмитрием Бертманом во Франции при участии Марии Гулегиной, после чего получил приглашение продолжить карьеру в составе труппы театра. В репертуаре артиста около 40 партий: Самозванец и Юродивый («Борис Годунов» Мусоргского), Герман («Пиковая дама» Чайковского), Лыков («Царская невеста» Римского-Корсакова), Принц («Любовь к трем апельсинам» Прокофьева), Зиновий Борисович («Леди Макбет Мценского уезда» Шостаковича), Хозе («Кармен» Бизе), Радамес, Альфред и Манрико («Аида», «Травиата» и «Трубадур» Верди), Люцио («Запрет любви» Вагнера), Гофман («Сказки Гофмана» Оффенбаха), Василий («Сибирь» Джордано) и другие. В составе труппы «Геликон-оперы» гастролировал во Франции, Италии, Венгрии, Эстонии, Болгарии, Израиле, США, Южной Корее, КНР и Ливане.