Владимир Понькин родился в 1951 году в Иркутске. Окончил Горьковскую (Нижегородскую) государственную консерваторию имени М. И. Глинки, затем Московскую государственную консерваторию имени П. И. Чайковского и ассистентуру-стажировку (класс оперно-симфонического дирижирования Геннадия Рождественского). В 1980 году одержал победу в конкурсе дирижеров Фонда Руперта в Лондоне, после чего в течение двух лет проходил стажировку в Большом театре России и одновременно работал в Московском государственном академическом Камерном музыкальном театре (ныне Камерная сцена имени Бориса Покровского в составе Большого театра).
В разные годы Владимир Понькин возглавлял Ярославский академический губернаторский симфонический оркестр, Российский государственный симфонический оркестр кинематографии, Краковский филармонический оркестр, Национальный академический оркестр народных инструментов России имени Н. П. Осипова, Кубанский симфонический оркестр.
Сотрудничал с Академическим симфоническим оркестром Московской филармонии, Заслуженным коллективом России Академическим симфоническим оркестром Ленинградской (Санкт-Петербургской) филармонии, Симфоническим оркестром Би-би-си, Симфоническим оркестром Шведского радио, Западноавстралийским, Мельбурнским симфоническими, Квислендским оркестром, крупнейшими коллективами Италии и США и другими.
Будучи главным дирижером Московского академического музыкального театра имени К. С. Станиславского и Вл. И. Немировича-Данченко, успешно поставил балеты «Укрощение строптивой» Броннера, «Ромео и Джульетта» Прокофьева, «Суламифь» Бесединой, оперы «Отелло» Верди, «Сказка о царе Салтане» Римского-Корсакова.
В течение многих лет работал в «Геликон-опере», в 2002–2017 гг. был главным дирижером, в настоящее время – приглашенный дирижер. Под его руководством осуществлены постановки спектаклей «Леди Макбет Мценского уезда» Шостаковича (четыре «Золотых маски», 2001, в том числе «Лучший спектакль» и «Лучшая работа дирижера»), «Лулу» Берга (дирижерская «Золотая маска», 2003), «Кащей бессмертный» Римского-Корсакова, «Диалоги кармелиток» Пуленка (премия «Гвоздь сезона», 2004), «Упавший с неба» на музыку Прокофьева (премия «Гвоздь сезона», 2005), «Сибирь» Джордано, «Садко» Римского-Корсакова, «Борис Годунов» Мусоргского (в редакции Шостаковича), «Любовь к трем апельсинам» Прокофьева, «Запрет на любовь» Вагнера, «Прекрасная Елена» Оффенбаха. В 2002–2006 гг. – главный дирижер Центра оперного пения Галины Вишневской, где принимал участие в постановках многих опер («Царская невеста» Римского-Корсакова, «Руслан и Людмила» Глинки, «Риголетто» Верди, «Фауст» Гуно и др.).
Гастролировал во многих странах Европы, Азии, Северной и Южной Америки, Австралии. В числе солистов, с которыми он выступал, звезды оперной сцены Лючия Алиберти, Мария Биешу, Анджела Георгиу, Паата Бурчуладзе, Хосе Кура, Юрий Мазурок, Евгений Нестеренко, Виргилиус Норейка, Зураб Соткилава, Дмитрий Хворостовский, пианисты Элисо Вирсаладзе, Александр Гиндин, Евгений Кисин, Владимир Крайнев, Денис Мацуев, Николай Петров, Иво Погорелич, Даниэль Поллак, Григорий Соколов, Виктор Ямпольский, скрипачи Никита Борисоглебский, Андрей Корсаков, Олег Крыса, Сергей Стадлер, виолончелистка Наталия Гутман.
Обширный репертуар дирижера включает в себя множество произведений классико-романтического периода, но и музыку ХХ века. Он представил ряд премьер сочинений Пендерецкого и Лютославского, осуществил записи произведений Антейла, Беринского, Губайдулиной, Денисова, Шутя.
Владимир Понькин преподавал на кафедре оперно-симфонического дирижирования Ростовской государственной консерватории имени С. В. Рахманинова. В настоящее время – профессор кафедры оперно-симфонического дирижирования Московской консерватории и Государственного музыкально-педагогического института имени М. М. Ипполитова-Иванова, профессор Российского государственного университета имени А. Н. Косыгина (Академия имени Маймонида). С 2021 года – почетный профессор Парижской русской консерватории имени С. В. Рахманинова. Проводит мастер-классы в России и за рубежом. Был председателем жюри Всероссийского конкурса молодых дирижеров имени И. А. Мусина в Костроме. В апреле 2021 года провел международный онлайн-мастер-класс для китайских студентов на базе симфонического оркестра г. Чанша.
Владимир Понькин – дважды лауреат российской национальной театральной премии «Золотая маска» (2001, 2003). Народный артист РФ, заслуженный деятель искусств России, награжден орденом Дружбы, медалями «За заслуги в культуре Gloria Artis» (Польша), «За выдающийся вклад в развитие Кубани» II степени, общественными наградами – крестом «Защитник отечества» I степени, орденом «За службу России», казачьим орденом «За любовь и верность Отечеству» I степени.